植物多倍体的形成及其二倍化机制

摘要：大约70%的开花植物在进化史上都经历过多倍化的过程，多倍体植物通常具有较强的可塑性，容易形成新物种。而新形成的多倍体往往不能稳定存在，其基因组需要再经历一次二倍化的过程，从而在基因水平上和细胞学水平上更接近二倍体。对多倍体二倍化的机制和相关研究的未来发展情况进行了探讨。

关键词：多倍体；遗传二倍化；细胞学二倍化

中图分类号：Q953 文献标识码：A 文章编号：0439-8114（2017）11-2001-07

DOI：10.14088/ki.issn0439-8114.2017.11.001

Abstract： About 70% flowering plants were once polyploidy in their evolutionary history， the polyploidies usually possess strong plasticity and has the capability of forming new species. While the neopolyploidies are usually unstable， most of which need to experience one process of diploidization in genomic and cytology level. This paper discussed the mechanism of polyploidy diploidization and its possible researches in the future.

Key words： polyploid； genetic diploidization； cytology diploidization

大约70%的开花植物经历了多倍化的过程，许多重要的作物，如香蕉、咖啡、棉花、玉米、马铃薯、燕麦、大豆、甘蔗、小麦等都是多倍体，基因组测序则显示即使是基因组最小的拟南芥也是由古四倍体进化而来的。但新形成的多倍体往往是不稳定的，还需要经历一个二倍化的过程，从而让新多倍体在基因组水平和细胞学水平上更像二倍体。本研究从多倍体的概念入手，分别对多倍体形成的研究意义、多倍体二倍化的机制研究进展及多倍体的后续可能研究方向进行了综述和探讨。

1 植物多倍体的形成

1.1 多倍体概念

多倍体是指含有3套或3套以上完整染色体组的生物体，根据染色体来源的不同分为同源多倍体与异源多倍体，其形成途径主要有：①二倍体亲本经过基因组加倍直接形成同源四倍体；②通过种间杂交形成单倍体杂种，然后经过染色体加倍形成异源多倍体；③自然产生的雌雄非减数配子通过融合形成异源多倍体；④两个同源四倍体亲本通过杂交形成异源四倍体；⑤异源多倍体通过染色体间的重组形成节段异源多倍体。此外，还有一种利用突变体产生多倍体的新途径，D'erfurth等[1]通过模式植物拟南芥3个基因突变的结合，建立了一个称为“MiMe”的基因型，此基因型植株生殖细胞的减数分裂可以完全被有丝分裂所取代，产生的未减数雌雄配子融合后形成的新单株染色体数目比亲本增加一倍。但随着世代的不断增加，拟南芥的育性不断降低，从25±6粒种子/角果（2n）到19±4（4n），甚至小于0.10（8n）。因此，利用突变获得多倍体的新途径可能还需要进一步探索。

1.2 多倍化意义

多倍体植物具有较强的可塑性，即多倍体植物能够忍受多倍化给基因组带来的剧烈冲击，这些冲击包括：不同亲本基因组进入同一个细胞核，种间杂种染色体数目变异，染色质亲本来源不均衡，基因组的重组等，以及由这些变化所带来的多倍化过程中基因组剧烈的遗传、表观遗传变化及表达与代谢产物的变化[2]。这种较强的可塑性使多倍体植株基因组具有较强缓冲能力的同时，也极大地提高了其抗逆性与环境适应性，例如小麦通过两次多倍化形成的普通小麦（六倍体小麦）后，在世界各地广泛被种植，目前其种植面积已占所有小麦面积的95%，几乎取代其二倍体与四倍体亲本。

多倍化能够拓宽物种的遗传变异并有利于新物种的形成。此外，多倍化有利于创建新型种质资源，增加物种变异，改良作物。例如Seyis等[3]利用人工合成材料对甘蓝型油菜的品质性状进行了改良，创造了低芥酸的材料，增加了甘蓝型油菜的遗传变异。此外，研究植物多倍化过程还有利于明晰植物的进化历史，解析和利用杂合子的固定杂种优势，这对作物育种可能具有极大的指导作用。例如，当小麦新多倍体的基因组组成与自然多倍体相似时，其染色体序列消失较早；基因组组成无对应自然多倍体时，其染色体序列消失较晚；伴随亲本序列的丢失，多倍体的育性得到了提高。因此，根据多倍体早代基因组变化情况进行选择，可能极大地提高育种效率。

2 植物多倍体二倍化的研究进展

2.1 植物多倍体的遗传二倍化的研究进展

大部分植物经历过多倍化的过程，同时在这个过程中基因组也发生了很大的变化，并且这种变化是跳跃式的，也就是说新形成的异源多倍体的基因组并不是双亲基因组的简单累加，而是表现出明显的非孟德尔变化[4]。这种变化有一个总体的方向，即在多倍化过程中形成的冗余的基因倾向于被丢失、沉默或者亚功能化，这个过程可称为新多倍体遗传二倍化的过程[5]。新多倍体形成后基因组要经历剧烈的震荡过程，这些震荡包括DNA序列水平上的变化，甲基化水平上的变化，转座子水平上的变化，表达水平上的变化。下面就对新多倍体这些遗传水平上的变化的研究进展进行综述。

杂交和多倍化可能导致基因组水平上发生变化，这些变化的过程可能是非随机的、快速的、程式化的、非加性的[6]。其中DNA序列化是重要的一种变化，其变化的序列来源于基因组重复序列、rRNA基因、代谢相关基因、抗病基因及细胞周期调控基因等[4]。Song等[7]利用RFLP（89个探针）技术研究人工合成芥菜型油菜与甘蓝型油菜时，发现多倍体后代快速丢失亲本片段并获得新带，而且人工合成芥菜型油菜基因组序列变化明显大于人工合成甘蓝型油菜，认为这是由亲本的遗传差异所决定的。该研究为多倍化的研究提供了一种全新的途径和研究方式，同时也开启了利用自然或者人工合成多倍体基因组水平上研究和模拟多倍体进化的序幕。此外在人工合成多倍体米草属、菊科与芸苔属后代中也检测到了亲本序列快速丢失现象，丢失范围在0.1%～3.0%[8]。在山羊草属的Ae.sharonensis（S1S1）与Ae.umbellulata（UU）杂交中，Shaked等[9]也观察到类似的单向丢失现象，经过AFLP分析发现前者的带在杂种中丢失率高达14%，而后者仅为0.5%。Ma等[10]在人工合成异源六倍体、八倍体小麦后代中发现亲本序列发生大量丢失，频率在6.3%～23.7%。而Chen等[11]在研究人工合成异源四倍体黄瓜时发现DNA序列变化频率可以高达32.1%。因此，在新多倍体中，基因组序列的变化是普遍发生的，虽然有的研究认为棉花在多倍化过程中基因组列中不会发生变化[12]，但随后的研究证实了这个结论的片面性[13]。

高等植物中DNA甲基化是非常剧烈与普遍的，约有30%的胞嘧啶碱基被甲基化[14]。人工合成异源多倍体拟南芥、米草属中分别检测到3.6%、8%及13%的甲基化位点发生了变化[15]。小麦远缘杂种F1代与其亲本在基因组水平上存在不同模式的胞嘧啶甲基化，不同模式甲基化的频率高达13%[9]。Madlung等[16]在研究人工合成异源四倍体拟南芥中，检测到来自父本与母本序列的甲基化变化比率分别为16.5%与10.7%。然而，Lukens等[17]在人工合成异源四倍体芸苔属中检测到了甲基化变化频率高达48%。因此新多倍体二倍化过程中甲基化状态的变化是普遍发生的，虽然有人认为棉花多倍化过程中基因组序列的甲基化状态不会发生变化[12]，但随后的研究证实了这个结论的片面性[18]。而大多数植物在新多倍体早期进化过程中形成的甲基化状态改变通常可以稳定遗传到后代中[19]。

在植物多倍化过程中转座子也很容易被激活表达[20]。Madlung等[20]在人工合成异源四倍体小麦和拟南芥中也分别检测到了转座子大量被激活的现象。Hanson等[21]利用FISH技术检测到了异源四倍体棉花在形成以后，转座子能够大量被激活并从D基因组转座到A基因组上。

植物在多倍化过程中基因表达会发生变化，这些变化包括基因的沉默、激活和部分同源基因表达水平的变化。基因表达状态的改变是一个快速、广泛发生的过程，但相对于植物中的庞大的基因数目而言，是一个小概率事件。Cedroni等[22]在研究人工合成异源四倍体棉花时，发现大部分MYB基因在亲本与后代中表达相同，少数基因表达存在差异。在人工合成异源四倍体拟南芥的20个被检测的基因中有3个表达水平发生了改变[23]。在另外一篇利用拟南芥人工合成异源四倍体作为研究用材料的文章中，多倍化过程中基因表达变化频率在0.2%～2.1%[24]。此外，Martelotto等[25]利用芯片技术检测人工合成同源四倍体百喜草基因的表达状态时，发现有6.4%的基因在表达水平上发生了快速的变化。植物多倍化过程中，蛋白编码基因表达变化可能包括基因表达的沉默[26]。Comai等[27]在研究人工合成异源四倍体拟南芥时发现，大约有0.4%的亲本基因发生沉默。人工合成异源四倍体棉花5%的重复基因沉默或下降表达[18]。此外，基因在多倍化过程中也可能被激活或显性表达，例如在人工合成异源四倍体小麦中发现大约有0.4%的基因的表达状态被激活[28]，Chen 等[29]在利用RFLP技术检测人工合成异源多倍体拟南芥的核仁显性表达现象时发现，新多倍体F1代中来自亲本A.thaliana的特异序列在部分植株中消失，新多倍wF2代中来自亲本A.thaliana的特异序列在全部后代植株中消失，因此，认为核仁显性的稳定需要两个世代。此外，部分同源基因在新多倍体后代中表达状态也可能会发生改变，例如Adams等[30]检测到25%同源基因在人工合成异源四倍体拟南芥后代中被沉默及不均衡表达，不同器官中表达也不相同。此外，Buggs等[8]在研究自然存在异源四倍体菊科时发现有3.4%的同源基因沉默。

2.2 植物多倍体遗传二倍化的调控

多倍体在二倍化过程中，基因组序列、甲基化状态、转座子、表达水平上发生的剧烈基因组变化不是随机的，而是受到遗传因素调控的。Chen等[31]对影响二倍化过程中各种变化的调控机理作了很好的总结，DNA序列变化可能是由于非同源染色体间的非法重组、不对等交换、突变等因素导致的，而转座子活性的改变可能是由于DNA和染色质状态的改变引起的，基因表达状态的沉默、激活或者亚功能化可能是由于染色质和RNA途径调控、顺势和反式调控，DNA甲基化状态的变化主要受到染色质和RNA途径、顺势和反式途径调控。

此外，在二倍化过程中不同类型变化之间也能够相互影响。DNA序列的改变能够影响其他类型的变化，如果DNA序列位于基因区域，其变化则能够影响对应基因的表达及甲基化状态；如果DNA序列位于转座子区域，序列的变化能够影响转座子的转座。此外，转座子的活性的变化与甲基化水平的变化之间存在一定的相关性[20]。例如，Wendel[32]在研究一个水稻侵入系后代转座子和甲基化变化时发现，copia类和gypsy类转座子在侵入系的初期可以被大量激活，然后将会迅速被抑制，因为与两个亲本相比在F9代检测到了大量的copia类和gypsy类转座子激活现象，而在F10和F11代并没有发现新的转座子被激活。同时，在转座子被激活的过程中伴随着甲基化的变化。而Zilberman等[33]利用免疫沉淀方法将拟南芥全基因组甲基化位点进行了作图，发现甲基化位点分布频率与转座子分布的频率是一致的。此外，Richard等[34]研究了玉米转座子Ac的活性和DNA甲基化水平的关系以及在后代中的表现，结果证明甲基化水平降低可使转座因子的活性增加，而且甲基化状态在减数分裂时保持稳定，改变了的甲基化模式可遗传给后代。反过来当转座子插入到基因附近时又可以让基因被甲基化[35]。

此外，DNA甲基化也是引起基因组变化的重要原因。多倍化引起的后生遗传的改变可以导致基因表达式样的差异，并能够引起基因失活，增加变异，并与计量补偿效应有关[36]。此外，DNA甲基化的改变可以调控基因表达和染色质凝集具有潜在的功能[37]。此外转座子活动也与基因表达相关，例如Kashkush等[28]在研究人工合成异源四倍体小麦反转座子活性变化时，发现大量激活的转座子能够影响邻近基因的表达。因此，在多倍体二倍化过程中各种变化之间并不是相互独立的，而是相互影响的，交织成网络，同各种变化自身的影响相互作用来共同调控植物多倍化体二倍化的进程。

2.3 植物多倍体的细胞学二倍化研究进展

新形成的多倍体后代染色体在减数分裂过程中常常不能正常配对，从而出现大量多价体与异常减数分裂，导致非整倍体的出现[27]。因此，新形成的多倍体要想稳定遗传下去，就必须经过一个细胞学二倍化的过程[5]，下面重点讨论一下影响细胞学二倍化的因素。

新多倍体细胞学二倍化的过程就是确保同源染色体严格配对，其中研究最为深入、历史最长的是多倍体小麦的Ph1基因。早在1957年日本人Okamoto[38]用x射线处理小麦去雄穗子，并授以黑麦花粉，杂种后代有3.42%的个体发生部分同源染色体配对，他认为这是“抑制部分同源染色体配对基因”的作用，但未能诱导染色体加倍以获得该缺失突变体。1958年，Sears等[39]在密苏里和英格兰几乎同时独立证明这种抑制部分同源染色体配对的基因位于5B染色体的长臂上。1970年，Chapman等[40]发现Ph1基因在六倍体小麦的二倍体亲本中不存在，因为在四倍体与六倍体小麦中均存在Ph1基因，因此是在小麦四倍化的过程中出现的，并遗传到了六倍体小麦中。1971年，Wall等[41]根据重组率测得该基因与着丝粒间约有50个遗传单位，并命名为Ph基因（即pairing homoeologous gene），并将该突变体命名为Ph2a。1977年，Sears[42]用X射线处理六倍体小麦中国春（CS），得到两个不同的突变体，经细胞学鉴定，一个为5BL上Ph1基因缺失突变体，称为ph1b，另一个为3DS上Ph2基因的缺失突变体，称为ph2b。Sears[43]在3DS上也发现了一个类似的弱的抑制部分同源染色体配对基因口，为了便于区别，将5BL上的抑制基因称为Ph1基因，而3DS上的抑制基因称为Ph2基因，但以位于5BL上的Ph1基因影响最大，作用最显著，研究也最为深入。现在分子生物学的高速发展使得对Ph1基因的分子特性及位置有了更清晰的认识。Gill等[44]将Ph1基因定位在3CM的范围内。Griffiths等[45]利用水稻和Brachypodium sylvaticum基因组序列进行比较基因组作图，并成功将Ph1基因定位在一个2.5 Mb区域内。Sidhu等[46]对Ph1基因进行了进一步定位于一个450 kb区域内，包含着26个Ph1候选基因。

此外，Ph1基因的剂量不同对同源染色体配对影响不同，有时Ph1基因也会受到特定亲本基因型的作用而不能表达，从而出现部分同源染色体间配对现象[47]。关于Ph1基因的作用机制，目前有3种观点：①Ph1位点通过控制减数分裂前着丝粒的联会来限制部分同源染色体配对，例如Martínez等[48]通过FISH观察六倍体小麦同源染色体配对过程时，发现着丝粒在减数分裂前期便联会成对。进一步研究发现，在Ph1位点不存在时较之存在时处于更为弥散的状态，认为着丝粒的配对预先决定了染色体的配对[49]；②Ph1基因通过影响染色质构型变化影响同源染色体配对，例如Prieto等[50]发现，在存在Ph1的小麦-黑麦杂种中，黑麦染色w上只有常染色质可发生构型改变（染色质重模），而Ph1缺失时黑麦染色体上的常染色质和端粒异染色质都能发生构型变化。③Ph1基因通过调控Asynapsis1基因影响同源染色体配对，例如Boden等[51]研究发现减数分裂前期I小麦Asynapsis1基因（TaASY1）编码的蛋白调控了同源染色体间（整条染色体上所有位点）的互作，并且受到Ph1基因的调控。

而理论研究的最终目的是能够在生产上应用，小麦Ph1基因在这方面也走在了前面。杂交后代中执行严格的同源配对，几乎无同源重组发生，来自二倍体物种的优良性状不能转入到六倍体小麦中。因此，如果利用Ph1基因的突变体再与小麦二倍体物种杂交，其来自二倍体物种的染色体将能轻易与普通小麦的染色体配对并进行重组，从而可实现优良性状的转移[52]。

在普通小麦3个同源群中除了5BL上的Ph1基因外，在其他染色体上同样也发现了影响染色体配对的基因，如5AL和5DL上的促进配对基因[53]，3DS（Ph2）及3AS上的弱抑制配对基因[54]。所有这些促进配对基因与抑制配对基因并不是相互独立控制染色体配对的，而是相互作用的，因此，小麦染色体配对的控制实际上是一整套遗传体系，在这个体系中，Ph1基因是主导基因，但普通小麦染色体配对控制取决于这些抑制基因和促进基因之间的平衡。

在棉花[55]、燕麦[56]等多倍体中有关同源配对的调控机理仍处在争论中。可见，染色体配对控制体系对染色体配对的影响较为复杂。尽管甘蓝型油菜（B. napus，AACC，2n=38）是由甘蓝（B. leracea，CC，2n=18）和白菜（B. rapa，AA，2n=20）杂交形成的异源四倍体，它在减数分裂过程中仍表现出严格的二倍体生物特征，大多数人认为这个过程是由基因遗传调控的[57]。因此，Liu等[58]选用了单倍体具有较高配对能力的Darmor-bzh与单倍体配对能力较低的Yudal两个甘蓝型油菜作为亲本，并利用小孢子培养方法得到了116个F1单倍体的群体，并对将他们认为的在甘蓝型油菜中控制同源染色体配对的PrBn基因进行了定位，目前他们已经将此基因的主效QTL（34.3%）定位到了连锁群DY15上10cM的区间内。

除了以上所述的染色体配对基因可以调控多倍体二倍化过程外，着丝粒和端粒也是重要的影响因子。其中，着丝粒（centromere）是纺锤丝的附着点和姊妹染色单体的结合点，没有着丝粒的染色体片段不能精确地分离并且在末期同其他的染色体汇聚形成微核。而端粒（telomere）是染色体的末端特有的特殊结构，丢失掉端粒的染色体非常容易同其他染色体相互连接形成双着丝粒染色体或自身首尾相联形成环状染色体，而前者在减数分裂的后期会形成染色体桥（Chromosome bridge），并导致染色体的重复和缺失。此外端粒还可以使线形真核染色体的复制能顺利进行，若没有端粒复制后新形成的DNA会逐渐减短。Moore[59]通过对多倍体小麦及酵母的研究发现，在减数分裂早前期端粒会在着丝粒的作用下聚集形成“花束”，他认为这种结构利于同源染色体配对，这个结论也与早期酵母的相关研究相一致[60]。而Dvorak等[61]在小麦中的研究表明，无论端粒“花束”存在与否，在中期I同源染色体可以严格配对，而非同源染色体则不可以。并且认为着丝粒在减数分裂早前期配对与否将直接影响染色体的配对、重组和分离。

而许多细胞循环调控因子也能够发挥重要的作用，例如真核生物中的CDKs蛋白已经被证实是常规的调控因子，而且已经发现多个CDKs蛋白与细胞循环控制有关。这些蛋白在进入和退出减数分裂和有丝分裂，G1/S、S/G2和G2/M时期转变中起着重要的作用[62]。而Kinesin蛋白则是微管形成的重要启动蛋白，它的突变可以引起纺锤丝的异常[63]。而目前已报道许多微管调控蛋白被认为是有细胞调控因子调控[64]。

此外，许多研究C实环境条件和遗传背景对染色体配对也有较大的影响，例如温度异常会导致染色体配对提前，尤其是对于温度敏感型的材料[65]。除了温度变化外不同的季节（夏季和冬季）的联会程度也是有影响的。此外在山羊草同普通小麦的杂交过程中，Sechnyak等[66]发现粗厚山羊草细胞质有助于促进它与普通小麦的部分同源染色体配对，因此，不同的亲本遗传背景对于染色体配对也有影响。

3 植物多倍体二倍化的后续研究

多倍体在植物进化与物种形成中具有重要的意义，例如多倍体本身相对于其二倍体亲本具有许多优点，例如多倍体往往会具有更强的可塑性与遗传分化能力[2]。而新形成的多倍体要想稳定存在下去，就必须经历一个细胞与遗传二倍化的过程[5]。而新多倍体的二倍化过程能够促进新多倍体的稳定性，消除冗余基因，提高生物体营养的高效利用。各种现代分子标记技术的发展与应用使人们对多倍体遗传二倍化过程中基因组和表达水平上剧烈的震荡有了全新的认识，这种变化往往是快速的、非随机的、受复杂影响因素调控的。而新多倍体后代的细胞学二倍化过程同样具有重要的意义，能够控制同源染色体严格配对，阻止非同源染色体或者部分同源染色体之间的配对[27]。而调控细胞学二倍化的因子很多，例如染色体同源配对基因、着丝粒和端粒、细胞循环调控因子、环境条件和遗传背景，各种因素相互作用共同确保多倍体遗传的稳定性。

关于多倍体形成后遗传学与细胞学二倍化的变化已经引起了广泛的关注，其背后的调控机制也被广泛地研究[31]。目前关于二倍化调控机制的研究仅仅局限在少数植物中，例如同源配对基因的研究只有在多倍体小麦中研究得比较清楚，所以需要研究更多物种来积累足够资料。在研究的过程中，两个问题是必须要面对的，也是下一步研究需要重点关注与解决的。一是关于植物多倍体二倍化的驱动力问题，植物通过染色体同源配对系统确保减数分裂正常进行，从而确保有性生殖系统的正常运作，而植物多倍体的二倍化恰恰可以起到类似的作用，因此多倍体的二倍化是否由确保有性生殖系统顺利进行的基因进行调控的、怎样调控的还需要进一步证据来解析。二是多倍体的二倍化可以促进新多倍体的稳定遗传，消除冗余基因并提高生物体营养的高效利用，但同时可能降低新多倍体遗传分化程度，也影响了表型的进一步分化；但多倍体相对于没有经历过多倍化的纯二倍体材料来讲，其本身经历二倍化后仍然存在大量冗余基因，只不过临时表达被弱化、沉默、亚功能化，当遇到环境等外界因素改变时刺激转座子与甲基化状态的改变，这些冗余基因就能够重新被激活从而引起新的变异，这种观点普遍认为此过程是由表观遗传调控的，但什么机制触发表观遗传学的改变还需要进一步深入研究。总之，关于植物多倍体进行二倍化的调控机理的研究已经取得了一定的进展，但距离明晰机理还有很长的路要走。

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