N―乙酰基高丝氨酸内酯调节细菌与植物间互作的研究进展

摘要：植物促生菌具有抗病和促生的潜能，在农业生产及环境保护方面都具有重要的作用。在许多革兰氏阴性细菌中，N-乙酰基高丝氨酸内酯（AHLs）介导的群体感应（QS）系统不仅参与对细菌多种生理行为和生物学功能的调控，而且影响植物基因的表达及细菌与宿主植物间的互作。为了更好地开发利用生防菌，综述了多年来对AHLs跨界信号转导参与调节植物生长发育和抗逆性的研究，并对该领域今后的研究方向进行了展望，以期为改善植物抗逆性和促进生长提供一些新思路。

关键词：N-乙酰基高丝氨酸内酯（AHLs）；群体感应；信号转导；生长发育；抗逆

中图分类号：Q935 文献标识码：A 文章编号：0439-8114（2016）14-3537-06

DOI：10.14088/ki.issn0439-8114.2016.14.001

Abstract： With the development of biological control， people pay more and more attention to plant promoting bacteria， which can be used as biological agent against most of fungi pathogens play an important role in agricultural production and environmental protection. In most of gram negative（G-） bacteria， N-acylhomoserine lactones （AHLs）-mediated quorum-sensing （QS） systems is not only involved in the regulation of various physiological behavior and biological function， but also affect the interaction between bacterial and host plants and the expression of plant genes. In order to better exploit and utilization of biocontrol bacteria， this paper summarized the studies of AHLs regulating plant growth and resistance by crossover signal transduction，while the prospects are forecasted in order to provide some new ideas for the improvement of plant resistance and growth， and hoping to improve the plant resistance and promote growth to provide some new ideas.

Key words： N-acyl-homoserine lactone； quorum sensing； signal transduction； plant development； resistance

随着生物防治的发展，植物促生菌日益引起人们的关注。它可以促进植物的生长，提高植物的抗逆性，增强植物抵抗病原菌的能力，在农业生产及环境保护方面都具有重要的作用，因此如何更好地利用这些细菌来保护植物也逐渐成为研究的焦点。许多革兰氏阴性菌利用N-乙酰基高丝氨酸内酯 （N-acyl-homoserine lactones，AHLs）作为胞间信号分子改变和协调细菌群体基因的表达，协同调节种群的某些生理特性和行为，以及与动植物寄主/宿主的互作，从而实现单个细菌无法完成的某些生理功能和调节机制。这一调控系统被称为细菌的群体感应调节（Quorum sensing，QS）[1-3]。

AHLs依赖的QS机制最先在海洋细菌费氏弧菌（Vibrio fischeri）的研究中发现，V. fischeri是一种海洋发光菌，具有荧光素酶的结构基因（靶基因）LuxCDABE， 群体感应的调控机制需要两种组分参与：LuxI蛋白与LuxR蛋白。其中，LuxI蛋白负责信号分子AHLs的合成，而LuxR蛋白则结合AHLs并激活荧光素酶基因的转录。人们发现当V. fischeri菌体浓度上升的同时，会伴随着AHLs分子浓度的增加，而当AHLs浓度达到微摩尔级范围时，就会与LuxR蛋白结合，结合复合物再去激活荧光素酶基因的启动子转录，表现为发出肉眼可见的光[4，5]。同时，AHLs分子与受体蛋白的复合体也对AHLs分子及受体蛋白本身的产生具有反馈调节效应。多年来，V. fischeri的LuxI/LuxR双元件系统一直被视为群体感应的经典（图1）。目前，已经在70多种不同的革兰氏阴性菌中发现了相似或同源的QS系统[6，7]。不同细菌的QS系统可以产生不同的信号分子，调节多种功能，如可影响细菌毒力因子的产生[8]、生物发光[4]、生物膜形成[9]、胞外酶和次生代谢物的生物合成[10]、共生现象[11]、孢子形成[12]以及质粒结合和转移等[13]。在QS参与调控的很多生物学功能中，对病原菌毒性因子的表达和生物膜形成的调控是目前备受关注的热点问题。由于微生物与植物之间互作的复杂性，目前对生防细菌QS的探索还集中在对其调控机理的研究[7]。

AHLs介导的细菌QS系统不仅参与细菌多种生理行为和生物学功能的调控，还影响真核生物基因的表达。近几年，许多证据表明植物进化出许多方式感知和响应QS信号AHLs[14，15]。当AHLs在植物周围存在时，可以引起植物基因和蛋白表达的变化。目前关于单个细菌AHLs影响的研究多来自无菌的植物体系，外源施加少量纯的QS信号分子。本文结合近年来AHLs与植物之间跨界信号转导的研究进展，着重阐述细菌AHLs对植物防御和发育的影响，以及不同的AHLs在植物环境中的去向，以期为优化生防菌并利用细菌群体感应调节信号作为新型植物生长调节剂改善作物产量和品质提供一些新思路。

1 QS信号分子AHLs

细菌的群体感应是由细菌自身合成并分泌到环境中的一些特殊、微小、可扩散的有机化学分子介导的，这些物质被称为自诱导物（Autoinducer） 或信号素（Pheromone）。截至2006年，科学家对近百种微生物的QS进行了深入研究，发现有多种与微生物群体感应相关的化学信号分子。其中AHLs及其衍生物作为信号分子主要作用于革兰氏阴性细菌，如V. fischeri 中的LuxI/LuxR生物发光系统，AHLs分子在费氏弧菌中与LuxR受体蛋白结合，促进发光酶基因的表达[4]；软腐欧文氏菌（Erwinia carotovora）中的ExpI/ExpR-CarI/CarR毒性/抗生素表达系统等[16]，AHLs与ExpR受体蛋白结合促进致病胞外酶的表达，与CarR受体蛋白结合促进碳青霉烯抗生素的产生，这些胞外酶及抗生素的产生是软腐类病原菌成功侵入寄主并繁衍种群的关键因子；铜绿假单胞菌（Pseudomonas aeruginosa）中的LasI/LasR-RhlI/RhlR毒性表达系统等[17]。此外，脂肪酸衍生物如3-羟基棕榈酸甲酯（3-Hydroxypalmitic acid methylester）以及一些顺式不饱和脂肪酸（Cis-unsaturated fatty acids）也可作为信号分子。例如青枯菌（Ralstonia solanacearum）产生的3-羟基棕榈酸甲酯，通过调控其表现性转换系统Phc调节子的表达以适应青枯菌的密度效应及增殖[18]。另外，还有2-庚基-3-羟基-4-喹啉、二酮吡嗪DKP以及γ-丁酸内酯等，在不同菌体中都能起到与AHLs类似的作用[19]。这说明细菌QS信号分子具有复杂性和多样性。AHLs信号分子可自由穿透细胞壁与膜并在环境中累计，当达到一定密度阈值时，能与相应受体蛋白的氨基端结合，形成特定的构象，使羧基端能与靶DNA序列相结合，从而调控某些功能基因的表达。不同细菌的I蛋白产生的信号不同，这种不同主要有两方面：一是酰基链的碳分子的长度不同，碳的长度由4个到18个不等；二是C3位置是否有氧取代基或者氢氧根取代基。下图所示的就是几种来源于革兰氏阴性细菌的AHLs信号的分子结构（图2）。

2 细菌AHLs对植物防御系统的影响

越来越多的证据表明，细菌产生的AHLs以及AHLs本身可以对植物防御系统产生影响。植物也可以利用QS系统信号分子来诱发抗病性。2006年Schuhegger等[20]通过对番茄和液化沙雷氏菌互作的研究首次报道了AHLs对植物免疫性有重要作用，研究发现根际生防菌Serratia liquefaciens MG1和 Pseudomonas putida IsoF产生C4和C6-HSL可以诱导番茄中水杨酸（SA）和乙烯（ET）介导的防卫反应，它们对于激活植物系统抗性和提高植物对黑斑病菌（Alternaria alternate）的抗性有重要作用，而液化沙雷氏菌的AHLs突变体MG44对真菌的生防能力大大降低。而后许多实验室通过试验也分别独立地发现根际促生菌产生的AHLs或植物营养液中添加的AHLs都具有调节植物防卫的能力。相类似的，可以产生AHLs的普城沙雷菌在黄瓜的定殖能提高黄瓜对土传病害终极腐霉（Pythium ultimum）的抗性，以及提高番茄和大豆对真菌灰霉菌的抗性，而AHLs产生受影响的splI突变体则不能[21]。不同的AHLs具有诱导对细菌病原物丁香假单胞菌Pseudomonas syringae pv. tomato DC3000（Pst） DC3000抗性的能力。比如oxo-C14-HSL可以显著提高拟南芥对Pst DC3000的抗性。同样，在植物根经oxo-C14-HSL预处理后，可以显著提高对活体营养真菌病原菌拟南芥白粉菌以及大麦白粉菌的抗性。另外，OH-C14-HSL及oxo-C12-HSL也具有诱导抗性的潜力，但相比C14-HSL衍生物的能力减弱[22]。最近有研究表明oxo-C14-HSL不但可以提高农作物包括小麦、大麦及番茄对致病菌的抗性，而且可以提高人类病原菌的抗性[23]。外源施加黏质沙雷氏菌（Serratia marcescens）90-166后，可以产生AHL的转基因番茄对病原菌的诱导系统抗性（ISR）增强，而不能产生AHLs的AiiA转基因番茄对胡萝卜软腐果胶杆菌（Pectobacterium carotovorum subsp. carotovorum）和烟草野火病菌（Pseudomonas syringae pv. tabaci）两种病原菌的抗性降低，相反，AHLs转基因植株对黄瓜花叶病毒的ISR降低，而在AiiA转基因植株中升高，说明S. marcescens 90-166诱导的QS依赖的ISR可能与病原菌的种类有关[24]。

但也有一些相反的报道，比如拟南芥根经C4和C6短链AHLs预处理后并没有提高植物系统抗性。一些系统病原物响应的基因比如几丁质酶、PR1等也没有被诱导[25]。Zarkani等[26]比较了分别施加两种不同的根瘤菌对植物抗性的影响，结果发现可以产生长链oxo-C14-HSL的苜蓿中华根瘤菌（Sinorhizobium meliloti）能提高植物对致病菌的抗性，而可以产生短链oxo-C8-HSL的埃特里根瘤菌（Rhizobium etli）对植物的抗性没有影响。利用基因组或蛋白组学的方法，一些研究比较了植物对不同AHL的反应，结果发现只有长链的AHLs可以引发抗性相关的变化[27]。因此，AHLs是否可以诱导系统反应或在植物体内运输可能取决于AHLs分子的种类，尤其是脂肪酸链的长度及修饰，具有不同脂肪酸链的AHL在不同的物种中可能引发不同的响应。

对于oxo-C14-HSL诱导的植物抗性可能与氧脂（Oxylipins）以及SA有关。SA是激发系统获得性抗性的主要信号分子，与受侵染组织的局部抗性和未侵染组织的系统获得性抗性的形成密切相关，氧脂包括茉莉酸及其代谢物等都是脂源性化合物，在植物-病原物互作中，SA和JA之间存在拮抗作用[28]。Schenk等[29]发现经oxo-C14-HSL预处理后，氧脂和SA信号转导途径之间存在协同作用，并且不依赖于JA信号转导途径。oxo-C14-HSL可以引起植物体内酚类物质和木质素的积累以及胼胝质在细胞壁的沉积，另外氧脂在远端组织的积累可以导致气孔关闭，也可以提高植物对细菌病害的抗性[14，26，29，30]。植物的防卫机制受到严格的调控并且只在病原物被识别后诱导。因为对抗病反应持续的诱导会打乱植物代谢，抑制植物生长和发育。有丝分裂原活化蛋白激酶MPK3和MPK6是植物防御系统调控网络中关键的组分[28]。在植物中，经细菌病原物相关的分子模式flg22处理后引发对MPK3和MPK6的短暂激活，一般处理30 min后活性降低。然而，植物经AHLs预处理后可以延长对MPK3和MPK6的激活，继而伴随对一些防卫相关基因的强烈诱导，如WRKY22、WRKY29及防御素PDF1.2。这种表达变化是否代表HSL诱导的抗性的一部分还需要进一步验证[22]。

3 细菌AHLs对植物生长发育的影响

目前另外一个关于植物和AHLs互作研究热点是AHLs对植物生长发育的影响。许多研究都表明不同的HSL处理后可引起根发育的变化（主要是拟南芥）。如前面所述，AHLs的差异主要在于脂肪链长度的不同以及C3脂肪酸碳残基取代物的不同。Ortiz-Castro等[31]通过测定不同浓度AHLs处理后拟南芥生长的表型变化，发现AHLs主要影响主根的生长、侧根的形成和根毛的发育，其中C10-HSL是改变拟南芥根系统结构最有效的AHLs。Von Rad等[25]研究表明拟南芥根经1-10 μmol/L C4-和C6-HSL处理后可以提高根的生长，作者利用基因芯片技术检测拟南芥对AHLs的响应，发现C6-HSL可以引起细胞生长相关基因及生长激素调控基因的表达。生长素和细胞分裂素的比率增加，这也解释了这种表型。在拟南芥中C6-HSL对主根生长的刺激作用可能与钙调素有关，因为外源施加1 μmol/L的3OC6-HSL后，不管是转录水平还是蛋白水平都可以引起根部钙调素表达的上升，而钙调素缺失突变体对3OC6-HSL引起的主根延长不敏感。另外，钙调素并不参与长链AHLs如C10-HSL及C12-HSL引起的对主根长度的抑制作用，因此，植物响应的特征依赖于HSL另一部分不同的结构[32]。Jin等[33]研究发现在拟南芥中G-蛋白偶联受体Cand2和Cand7参与调控细菌AHLs介导的根的伸长。Mathesius等[34]利用蛋白组学的方法研究蒺藜苜蓿对细菌QS信号3OC12-HSL和3OC16-HSL的响应，发现150多种蛋白均发生了变化，大约有1/3的上调蛋白对各自的AHL是特异的。包括参与植物防卫反应、胁迫响应、能量和代谢活性、转录加工、细胞骨架活性、激素响应等功能调控的蛋白质。近期Bai等[35]研究表明oxo-C10-HSL而不是它的非修饰同源物C10-HSL可以诱导绿豆植物不定根的形成，oxo-C10-HSL加速了向基的生长素运输， 其中生长素依赖的不定根的形成与过氧化氢以及NO依赖的cGMP信号转导途径密切相关。外源施加1 μmol/L的S. meliloti特异的3-oxo-C14-HSL可以显著提高苜蓿根瘤的数目，但是对根长和侧根数目没有影响，并且对根瘤数目的影响是通过依赖乙烯不依赖自动调节的机制实现的[36]。

根据这些年对植物和AHLs互作的研究，总结了拟南芥对含有不同长度侧链的HSL分子的响应。包括对植物抗性、主根延伸、次根形成、不定根形成及根毛生长的影响（表1）[14，22，25，31，35]。

4 不同AHLs在植物体内的运输及对系统反应的诱导

目前关于AHLs的研究很关键的一个问题是AHLs在植物体内的运输是否是它们影响植物的前提条件。研究表明酰基侧链长度小于C8的AHLs可以较快地进入植物根部，然后运输到茎。而侧链长度较长（一般大于10）的AHLs在根表面附着，不能在大麦、玉米和拟南芥中运输[22，25，37]。因此，AHLs在植物体内的转运能力和它对生长促进作用的相关性还是很难以捉摸的。

AHLs对植物影响的另一个方面是它对系统抗性的诱导。尽管oxo-C14-HSL不能在茎中被检测到，但经oxo-C14-HSL预处理后可以显著提高叶子对活体病原菌的抗性[22]。因此，揭示AHLs诱导的植物体内信号是理解AHLs影响宿主植物机制的关键一步。Schikora等[22]鉴定出MPK6是oxo-C14-HSL信号转导途径的关键激酶。Liu等[38]发现在拟南芥中GCR1 G蛋白以及典型的Gα亚基GAP1是C6-HSL信号转导途径必需的。

在植物中抗菌及抗虫间的相互作用是跨界交叉对话的另一个例子。在利用天蛾幼虫对烟草抗虫性测试中发现C6-HSL处理后的植株幼虫增加了4倍的生物量，作者通过对C6-AHL和茉莉酸诱导的脂肪酸-氨基酸结合物处理的植株进行基因芯片分析，发现蛋白酶抑制剂下调表达。这个结果表明幼虫的生物量增加可能是由于C6-HSL对JA介导防卫反应的直接或间接作用导致的[39]。

5 总结与展望

AHLs介导的细菌QS系统不仅参与细菌多种生理行为和生物学功能的调控，还影响真核生物基因的表达，反过来真核生物也可能会通过产生AHLs类似物影响细菌QS反应[40-42]。最早是在从海洋红藻中发现一种信号分子类似物-卤化呋喃酮，它能干扰细菌的QS系统，使之不能在其叶表群聚 （Swarming）和形成生物膜，现在已在豌豆、水稻、番茄、大豆和苜蓿等植物中发现可能存在细菌QS信号类似物，这些类似物可以破化或者促进病原菌的QS系统，但是目前这些植物化合物还没有通过化学方法鉴定，所以它们与AHLs在结构上的相似性还不是很清楚[29]。通过转基因抑制AHLs合成基因的表达，降低了细菌AHLs的产生，从而成功地降低它们的毒力[43-46]。另外，可以产生不同类型AHLs复合物的转基因番茄，改变了植物促生细菌在根际的活力[47]。随着科学的发展，一旦从高等植物中获得信号分子阻遏物，就可以通过转基因的方式达到抗病的目的，而不会担心病原菌的抗性与生态安全性问题。

植物相关细菌的QS系统调控与生物防治相关的表型包括调控抗生素和胞外酶的产生、生物膜形成和根际定殖能力等。将细菌的群体调控运用到生防中可以有两种策略，一种是针对病原细菌，通过利用一些低分子量化合物或AHLs降解酶干扰或淬灭QS信号分子AHLs，弱化病原菌致病力，控制发病的数量和蔓延程度，从而抑制病害发展[48-50]；另一种是针对生防菌，通过分子生物学手段操纵QS信号途径增强生防相关基因的表达，从而更好地发挥生防菌的优势[51]。由于微生物与植物之间互作的复杂性，目前对生防细菌QS的探索还集中在对其调控机理的研究。人们对于QS信号参与调控植物促生及抗逆的分子机制，以及AHLs下游的信号传导途径等还缺乏了解。为了更好地开发利用生防菌，揭示其AHLs跨界信号转导参与调节寄主生长发育和抗逆的机制是十分必要的。植物与细菌相互作用方式能否被运用到生产实践中来，还有许多工作要做，对QS的进一步研究有可能为控制作物病害及促进植物生长提供有效的生物技术。

参考文献：

[1] READING N C，SPERANDIO V.Quorum sensing：The many languages of bacteria[J].FEMS Microbiology Letters，2006，254（1）：1-11.

[2] RAUT N，PASINI P，DAUNERT S. Deciphering bacterial universal language by detecting the quorum sensing signal，autoinducer-2，with a whole-cell sensing system[J].Analytical Chemistry，2013，85（20）：9604-9609.

[3] 葛 军，丁丽娜，刘晓光.普城沙雷氏菌splI及spsI基因突变株的构建[J].生物学杂志，2013，30（1）：5-8.

[4] ENGEBRECHT J，NEA LSON K，SILVERMAN M. Bacterial bioluminescence： Isolation and genetic analysis of functions from Vibrio fischeri[J]. Cell，1983，32：773-781.

[5] 徐 芳，李 军，段云飞，等.细菌群体感应信号网络及其应用[J].生物学杂志，2014，31（4）：77-81.

[6] WANG M，SCHAEFER A L，DANDEKAR A A，et al. Quorum sensing and policing of Pseudomonas aeruginosa social cheaters[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America，2015，112（7）：2187-2191.

[7] DUAN Y，ZOU M，GUO S，et al. Cloning and preliminary identification of SptR，a LuxR-like regulator from Serratia plymuthica[J].African Journal of Microbiology Research，2012，6（34）：6333-6339.

[8] P？簟LLUMAA L，ALAM？E T，M？E A. Quorum sensing and expression of virulence in pectobacteria[J].Sensors（Basel），2012， 12（3）：3327-3349.

[9] LIU X，JIA J，POPAT R，et al. Characterisation of two quorum sensing systems in the endophytic Serratia plymuthica strain G3： Differential control of motility and biofilm formation according to life-style[J]. BMC Microbiology，2011，11（1）：26.

[10] HARTMANN A，SCHIKORA A. Quorum sensing of bacteria and trans-kingdom interactions of N-acyl homoserine lactones with eukaryotes[J]. Journal of Chemical Ecology，2012，38（6）： 704-713.

[11] P？REZ-MONTA？SO F，JIM？NEZ-GUERRERO I，DEL CERRO P，et al.The symbiotic biofilm of Sinorhizobium fredii SMH12，necessary for successful colonization and symbiosis of Glycine max cv Osumi， is regulated by Quorum Sensing systems and inducing flavonoids via NodD[J].PLoS One，2014，9：e105901.

[12] STEINER E，SCOTT J，MINTON N P，et al. An agr quorum sensing system hat regulates granulose formation and sporulation in Clostridium acetobutylicum[J]. Applied and Environmental Microbiology，2012，78（4）：1113-1122.

[13] WETZEL M E，KIM K S，MILLER M，et al. Quorum-dependent mannopine-inducible conjugative transfer of an Agrobacterium opine-catabolic plasmid[J]. Journal of Bacteriology， 2014，196（5）：1031-1044.

[14] SCHENK S T，STEIN E，KOGEL K H，et al. Arabidopsis growth and defense are modulated by bacterial quorum sensing molecules[J].Plant Signaling & Behavior，2012，7（2）：178-181.

[15] HARTMANN A，ROTHBALLER M，HENSE B A，et al. Bacterial quorum sensing compounds are important modulators of microbe-plant interactions[J].Frontiers in Plant Science，2014， 5：131.

[16] MOROHOSHI T，INABA T， KATO N，et al. Identification of quorum-sensing signal molecules and the LuxRI homologs in fish pathogen Edwardsiella tarda[J].Journal of Bioscience and Bioengineering，2004，98（4）：274-281.

[17] SENTURK S，ULUSOY S，BOSGELMEZ-TINAZ G，et al. Quorum sensing and virulence of Pseudomonas aeruginosa during urinary tract infections[J].Journal of Infect ion in Developing Countries，2012，6（6）：501-507.

[18] SHINOHARA M，NAKAJIMA N，UEHARA Y. Purification and characterization of a novel esterase（beta-hydroxypalmitate methyl ester hydrolase） and prevention of the expression of virulence by Ralstonia solanacearum[J]. Journal of Applied Microbiology，2007，103（1）：152-162.

[19] NISHANTH KUMAR S，MOHANDAS C，SIJI J V，et al. Identification of antimicrobial compound，diketopiperazines，from a Bacillus sp. N strain associated with a rhabditid entomopathogenic nematode against major plant pathogenic fungi[J].Applied Microbiology，2012，113（4）：914-924.

[20] SCHUHEGGER R，IHRING A，GANTNER S，et al. Induction of systemic resistance in tomato by N-acyl-L-homoserine lactone-producing rhizosphere bacteria[J]. Plant Cell and Environment，2006，29（5）：909-918.

[21] PANG Y，LIU X，MA Y. Induction of systemic resistance， root colonization and biocontrol activities of the rhizospheric strain of Serratia plymuthica are dependent on N-acyl-homoserine lactones[J]. European Journal of Plant Pathology，2009，124： 261-268.

[22] SCHIKORA A，SCHENK S T，STEIN E，et al. N-acyl-homoserine lactone confers resistance toward biotrophic and hemibiotrophic pathogens via altered activation of AtMPK6[J]. Plant Physiology，2011，157（3）：1407-1418.

[23] HERN？NDEZ-REYES C，SCHENK S T，NEUMANN C， et al. N-acyl-homoserine lactones-producing bacteria protect plants against plant and human pathogens[J]. Microbial Biotechnology，2014，7（6）：580-588.

[24] RYU C M，CHOI H K，LEE C H，et al. Modulation of quorum sensing in acylhomoserine lactone-producing or -degrading tobacco plants leads to alteration of induced systemic resistance elicited by the rhizobacterium Serratia marcescens 90-166[J]. The Plant Pathology Journal，2013，29（2）：182-192.

[25] VON RAD U，KLEIN I，DOBREV P I，et al. Response of Arabidopsis thaliana to N-hexanoyl-DL-homoserine-lactone， a bacterial quorum sensing molecule produced in the rhizosphere[J]. Planta，2008，229（1）：73-85.

[26] ZARKANI A A，STEIN E，R？HRICH C R，et al. Homoserine lactones influence the reaction of plants to rhizobia[J]. International Journal of Molecular Sciences，2013，14（8）：17122-17146.

[27] MIAO C， LIU F， ZHAO Q， et al. A proteomic analysis of Arabidopsis thaliana seedling responses to 3-oxo-octanoyl-homoserine lactone， a bacterial quorum-sensing signal[J]. Biochemical and Biophysical Research Communications，2012， 427（2）：293-298.

[28] DING L N，XU H B，YI H Y，et al. Resistance to hemi-Biotrophic F. Graminearum infection is associated with coordinated and ordered expression of diverse defense signaling pathways[J]. PLoS One，2011，6：e19008.

[29] SCHENK S T，SCHIKORA A. AHL-priming functions via oxylipin and salicylic acid[J]. Frontiers in Plant Science，2015，5：784.

[30] SCHENK S T，HERN？NDEZ-REYES C，SAMANS B，et al. N-acyl-homoserine lactone primes plants for cell wall reinforcement and induces resistance to bacterial pathogens via the salicylic acid/oxylipin pathway[J].Plant Cell，2014，26（6）：2708-2723.

[31] ORT？Z-CASTRO R，MART？NEZ-TRUJILLO M，L？PEZ-BUCIO J. N-acyl-L-hmoserine lactones：A class of bacterial quorum-sensing signals alter post-embryonic root development in Arabidopsis thaliana[J].Plant Cell and Environment，2008，31（10）：1497-1509.

[32] ZHAO Q，ZHANG C，JIA Z， et al. Involvement of calmodulin in regulation of primary root elongation by N-3-oxo-hexanoyl homoserine lactone in Arabidopsis thaliana[J].Frontiers in Plant Science，2015，5：807.

[33] JIN G，LIU F，MA H，et al. Two G-protein-coupled-receptor candidates， Cand2 and Cand7， are involved in Arabidopsis root growth mediated by the bacterial quorum-sensing signals N-acyl-homoserine lactones[J]. Biochemical and Biophysical Research Communications，2012，417（3）：991-995.

[34] MATHESIUS U，MULDERS S，GAO M，et al. Extensive and specific responses of a eukaryote to bacterial quorum-sensing signals[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America，2003，100（3）：1444-1449.

[35] BAI X G，TODD C D，DESIKAN R，et al. N-3-Oxo-Decanoyl-l-Homoserine-Lactone activates auxin-induced adventitious root formation via hydrogen peroxide- and nitric oxide-dependent cyclic GMP signaling in Mung bean[J].Plant Physiology，2012，158（2）：725-736.

[36] VELIZ-VALLEJOS D F，VAN NOORDEN G E，YUAN M，et al. A Sinorhizobium meliloti-specific N-acyl homoserine lactone quorum-sensing signal increases nodule numbers in Medicago truncatula independent of autoregulation[J]. Frontiers in Plant Science，2014，5：551.

[37] G？TZ C，FEKETE A，GEBEFUEGI I，et al. Uptake，degradation and chiral discrimination of N-acyl-D/L-homoserine lactones by barley（Hordeum vulgare） and yam bean （Pachyrhizus erosus） plants[J]. Analytical and Bioanalytical Chemistry，2007， 389（5）：1447-1457.

[38] LIU F，BIAN Z，JIA Z，et al. GCR1 and GPA1 participate in promotion of Arabidopsis primary root elongation induced by N-acyl-homoserine lactones， the bacterial quorum-sensing signals[J]. Molecular Plant-Microbe Interactions，2012，25（5）：677-683.

[39] HEIDEL A J，BARAZANI O，BALDWIN I T. Interaction between herbivore defense and microbial signaling：Bacterial quorum-sensing compounds weaken JA-mediated herbivore resistance in Nicotianaattenuata[J]. Chemoecology，2010，20：149-154.

[40] BAUER W D， MATHESIUS U. Plant responses to bacterial quorum sensing signals[J]. Current Opinion in Plant Biology， 2004，7（4）：429-433.

[41] P？REZ-MONTA？SO F，JIM？NEZ-GUERRERO I，CONTRERAS S？NCHEZ-MATAMOROS R. Rice and bean AHL-mimic quorum-sensing signals specifically interfere with the capacity to form biofilms by plant-associated bacteria[J].Research in Microbiology，2013，164（7）：749-760.

[42] GONZALEZ J E，KESHAVAN N D. Messing with bacterial quorum sensing[J]. Microbiology and Molecular Biology Reviews，2006，70（4）：859-875.

[43] CHEN F，GAO Y X，CHEN X Y，et al. Quorum quenching enzymes and their application in degrading signal molecules to block quorum sensing-dependent infection[J]. International Journal of Molecular Sciences，2013，14（9）：17477-17500.

[44] HONG K W，KOH C L，SAM C K，et al. Quorum quenching revisited―from signal decays to signalling confusion[J]. Sensors（Basel），2012，12（4）：4661-4696.

[45] DONG Y H，ZHANG X F，XU J L，et al. Insecticidal Bacillus thuringiensis silences Erwinia carotovora virulence by a new form of microbial antagonism，Signal Interference[J].Applied and Environmental Microbiology，2004，70（2）：954-960.

[46] 欧阳乐军，黄真池，沙月娥，等. 植物病原细菌群体感应机制及其应用[J].湛江师范学院学报，2010，31（6）：118-122.

[47] BARRIUSO J， SOLANO B R， FRAY R G， et al. Transgenic tomato plants alter quorum sensing in plant growth-promoting rhizobacteria[J].Plant Biotechnology Journal，2008，6（5）：442-452.

[48] GAO M，CHEN H，EBERHARD A，et al. Effects of AiiA-mediated quorum quenching in Sinorhizobium meliloti on quorum-sensing signals， proteome patterns，and symbiotic interactions[J].Molecular Plant-Microbe Interactions，2007，20（7）： 843-856.

[49] ANNAPOORANI A，KALPANA B，MUSTHAFA K S，et al. Antipathogenic potential of Rhizophora spp. against the quorum sensing mediated virulence factors production in drug resistant Pseudomonas aeruginosa[J].Phytomedicine，2013，20（11）：956-963.

[50] HARJAI K，GUPTA R K，SEHGAL H. Attenuation of quorum sensing controlled virulence of Pseudomonas aeruginosa by cranberry[J]. The Indian Journal of Medical Research，2014， 139（3）：446-453.

[51] LIU Z，STIRLING F R，ZHU J. Temporal quorum-sensing induction regulates vibrio cholerae biofilm architecture[J]. Infection and Immunity，2007，75（1）：122-126.